Origine de LUCA (ancêtre commun universel à tous les êtres vivants) : l'évolution est-elle apparue avec les gènes ou avec le métabolisme ?



Cadre, focus et mise au point :

Introduction
La phylogénie permet de relier les êtres vivants via des ancêtres communs hypothétiques en mettant en évidence des bifurcations. Ceci implique que chacune d’elles est issue d’une autre plus ancienne. En appliquant ces principes et en considérant l’ensemble du monde du vivant, on aboutit inévitablement à un ancêtre commun universel, d’où le concept de LUCA (Last Universal Common Ancestor). Cette entité théorique doit présenter des caractéristiques biologiques communes avec les Archées, les Bactéries et les Eucaryotes (code génétique universel, membrane plasmique, machinerie de traduction,…).

Cependant, la question de l’émergence de LUCA ne relève pas de la phylogénie, car il est à la base de l'arbre du vivant. Les processus évolutifs mis en jeu dans l’émergence de LUCA ne s’appliquent pas à des êtres vivants mais à des entités chimiques. Ainsi, la période pré-LUCA doit intégrer des notions de biologie, de physique, de chimie et de mathématiques pour comprendre le passage d’un monde pré-biotique à un monde biotique (ce qui revient à comprendre comment la vie est apparue à partir du non vivant). Chacun de ces champs disciplinaires permet d’étudier une face du problème. C’est précisément à l’interface entre ces disciplines que se place la controverse.

Questions
Depuis les années 1950, de nombreux scénarios ont été proposés. Les principales questions qui se posent sont les suivantes : Qu’est ce qui est arrivé en premier ? Sont-ce les gènes ou bien le métabolisme ? Avec lequel d’entre eux l’évolution s’est-elle mise en place ? En effet, les théories proposées se regroupent dans deux grands ensembles : les théories « gene-first » qui considèrent que l’évolution aurait émergé à partir de biopolymères (longues chaines d'atomes avec des motifs répétés comme les ARN ou les peptides) auto-réplicatifs (qui se multiplient tout seuls) ; et les théories « metabolism-first » qui considèrent que ces polymères n'auraient pas pu apparaître sans évolution préalable de systèmes métaboliques, c'est à dire sans les réactions chimiques qui se déroulent dans les êtres vivants.

Université de Montpellier et al.

La synthèse :

I. Introduction

Un grand nombre d’hypothèses ont été émises depuis les années 1950’ concernant l’émergence de la vie sur Terre et de LUCA (Last Universal Common Ancestor). La plupart de ces hypothèses diffèrent selon qu’elles considèrent que des biopolymères auto-réplicatifs (scénarios dits "gene-first") ou bien que des systèmes métaboliques (scénarios dits “metabolism-first”) soient apparus en premier[1]. La question sous-jacente étant : l’évolution s’est-elle d’abord mise en place sous la forme d’une information digitale, c’est à dire codée ou d’une information analogique, c’est à dire à déterminisme physico-chimique ?
Concernant les théories “gene-first”, les principaux scénarios impliquent l’auto-réplication d’ARN ou de peptides.[2] Concernant les théories “metabolism-first”[3], une grande diversité de scénarios ont été proposés et les scénarios les plus considérés à l’heure actuelle concernent la multiplication de systèmes métaboliques impliquant des cycles auto-catalytiques. Ces cycles peuvent impliquer des biopolymères ou de petites molécules organiques.
La principale difficulté rencontrée pour aboutir à un scénario consensus est la confrontation de théories émises par des chercheurs appartenant à différents domaines disciplinaires. En effet, de nombreuses hypothèses ont été émises et semblent pertinentes depuis un ou des points de vue particuliers, mais peu plausibles en considérant les exigences d’autres disciplines. Néanmoins, les hypothèses “gene-first” et “metabolism-first” ont été toutes deux examinées par des chimistes, des mathématiciens et des biologistes de façon théorique et/ou expérimentale. Ainsi, il est possible d’estimer leurs plausibilités physico-chimiques et évolutives.
Une autre difficulté est la méconnaissance de l’environnement dans lequel LUCA aurait émergé. Or, pour déterminer la plausibilité physico-chimique d’un scénario, il est nécessaire de maîtriser les conditions environnementales dans lesquelles il se serait déroulé.

II. Milieux proposés pour l’émergence de LUCA

Différents milieux, adaptés aux différentes théories, ont été proposés pour l’émergence de LUCA.

Parmi les théories “metabolism-first”, les hypothèses ne précisent pas toujours le milieu dans lequel LUCA aurait émergé. Cependant, plusieurs scénarios sont associés aux sources hydrothermales océaniques (milieux volcaniques). Ces sources auraient fourni les éléments nécessaires pour former des biomolécules ainsi que des catalyseurs métalliques favorisant ainsi l’émergence du métabolisme.[4]

Pour appuyer la théorie du monde d’ARN, des chercheurs ont tenté de savoir quel était le milieu le plus favorable à l’apparition de ce type de molécules. L’une des hypothèses est que le milieu d’origine aurait été la glace. Car elle possède différentes propriétés physico-chimique (ex : température, structuration eutectique,...) favorables à la polymérisation, à la stabilité et à l’activité catalytique de ces molécules. Cette hypothèse est acceptable car il est facile d’envisager que la terre à ses débuts ait été au moins en partie recouverte par la glace.

D’autres auteurs supposent que la soupe prébiotique devait être suffisamment acide à l’origine, à cause de la forte concentration en dioxyde de carbone de l’atmosphère. Ceci aurait favorisé la formation de l’ARN. Puis l’augmentation progressive du pH des océans aurait permis la transition entre ARN et ADN, l’ADN étant plus stable que l’ARN à des pH basiques. [5]
Pour d’autres auteurs [6]la polymérisation peut avoir lieu dans des milieux plus chauds.
Par ailleurs, une étude [3]a démontré que les minéraux pouvaient jouer un rôle majeur dans la catalyse. Ils ont en effet la possibilité d’échanger des ions et de protéger les molécules pré-biotiques, comme c’est le cas chez les argiles où la polymérisation peut avoir lieu dans l’espace interfolliaire. Ils commentent également le rôle des oxydes, qui ont la capacité d’adsorber des molécules à leur surface.
Enfin, dans leur article sur les simulations informatique, Marci Saitta et Saija [7] expliquent que les réactions de formation sont très fortement liées à l’action d’un champ électrique. Cependant, la force de choc d’une météorite qui s’écraserait sur Terre pourrait aussi jouer un rôle analogue à celui d’un champ électrique mais les auteurs ne présentent pas plus d’explications. Ces réactions ont la probabilité de se produire dans un large spectre de milieux, à partir du moment ou tous les ingrédients se retrouvent en solution.

III. Plausibilités physico-chimiques

D’un point de vue physico-chimique, les défenseurs des scénarios “metabolism-first” soutiennent que l’apparition dans des conditions prébiotiques de biopolymères capables de s’auto-répliquer est improbable sans sélection préalable.
Cet argument est d’autant plus valable lorsqu’on considère que LUCA aurait émergé au niveau de sources hydrothermales océaniques, au sein desquels les biopolymères seraient très probablement hydrolysés [8].
Cependant, dans le cas où LUCA aurait émergé dans la glace ou dans un milieu aquatique à pH acide, cet argument est plus faible. De plus, des études récentes ont mis en évidence la possibilité de synthèse de ribonucléotides en milieu acqueux dans des conditions prébiotiques, à condition que les précurseurs aient été présents [9]. Or, une fois ces ribonucléotides synthétisés, la polymérisation semble pouvoir s’effectuer facilement [10].
Par ailleurs, beaucoup d’ARN possèdent des activités catalytiques. On les appelle des ribozymes. Cependant, les ribozymes sont généralement de longue taille, ainsi leur synthèse dans un milieu prébiotique semble peu probable. Néanmoins, des mini-ribozymes possèdant des activités catalytiques et des ARNs auto-réplicatifs ont pu être obtenus en laboratoire, mais cela a été permis par des manipulation in vitro [2]. Par ailleurs, des peptides conçus en laboratoire sont capables de s’auto-répliquer par ligation de peptides plus courts[1], ce qui pourrait soutenir la théorie “gene-first”. Cependant, des scénarios “metabolism-first” intègrent cette capacité dans des systèmes impliquant des cycles auto-catalytiques de ligations et de clivages peptidiques complexes dans lesquels les peptides peuvent catalyser mutuellement leurs productions[11] .

La plausibilité chimique des scénarios “metabolism-first” est également remise en question. Celle-ci est difficile à tester expérimentalement[1], notamment en raison de la méconnaissance des conditions environnementales dans lesquelles LUCA aurait émergé. Des réactions chimiques permettant la formation de molécules organiques et des cycles auto-catalytiques très précis ont pourtant été proposés. Certains cycles impliquent de petites molécules organiques, c’est le cas du cycle inverse de l’acide citrique [4]. D’autres impliquent des clivages et ligations de biopolymères [11].
D’un point de vue théorique, la plausibilité chimique du cycle inverse de l’acide citrique semble très faible. En effet, le maintien de ce cycle nécessiterait à la fois que plusieurs catalyseurs intervenant dans le cycle soient substrat-spécifiques et que le nombre de réactions périphériques impliquant des molécules du cycle soit limité. Or, ceci paraît peu probable en milieu prébiotique [4].
Les cycles auto-catalytiques de clivage et de ligations de biopolymères ont principalement été proposés par des mathématiciens. Mais les cycles proposés sont invalidés par la prise de compte de données physico-chimiques plus exactes[4] [11] .

IV. Plausibilités évolutives

Quelle que soit la théorie, les auteurs s’entendent sur la nécessité d’une continuité (ou stabilité), d’une héritabilité (ou multiplication) ainsi que d’une variabilité des unités d’évolution considérées.
Concernant les théories “metabolism-first”, la capacité des cycles auto-catalytiques à évoluer est difficile à démontrer. Une récente étude suggère cependant que des systèmes complexes de cycles auto-catlytiques de ligations/clivages de polymères puissent évoluer à condition qu’ils soient isolés dans des compartiments qui se divisent [11]. Cependant, cette étude est basée sur des expériences de modélisation, ainsi il faut émettre quelques réserves concernant la faisabilité des processus que ces modèles mettent en oeuvre.
L’un des scénarios les plus aboutis est celui de Wächtershäuser [8], qui propose le passage de l’héritabilité d’une information analogique à l’héritabilité d’une information digitale. La partie évolutive de ce scénario est intéressante, car il permettrait d’aboutir à un “organisme pionnier” comportant d’importantes caractéristiques communes aux êtres vivants actuels. En effet, il permettrait d’aboutir à un organisme isolé dans un compartiment membranaire, possédant un matériel génétique propre s’auto-réplicant, des protéines capables de s’auto-conformer et une machinerie de traduction qui comprendrait des ribozymes et des protéines associés [8] . Cependant, la partie évolutive de ce scénario est imprécise et n’est que peu soutenue par des considérations chimiques.
Ainsi, la plausibilité évolutive des scénarios “metabolism-first” n’est pas nulle, mais elle nécessite de préciser les scénarios considérés et les modèles utilisés.

Contrairement à la théorie “metabolism-first”, la capacité des polynucléotides, (les ARN pour la théorie du monde d’ARN) à évoluer est facilement envisageable et démontrable car on l’observe toujours aujourd’hui au niveau de l’ADN. En effet, les mutations qui se produisent au moment de la réplication de l’ARN permettent de créer de la variabilité sur laquelle pourra agir la sélection naturelle. Cependant la question qui se pose est la suivante : est-ce que ces molécules pouvaient évoluer à un stade prébiotique? Il semblerait que la réponse soit oui dans certaines conditions [2][5]. D’après la théorie du monde d’ARN après que les premiers ARN soient apparus certains auraient pu avoir la capacité de s’auto-répliquer. L’apparition de cette nouvelle aptitude aurait procuré un fort avantage aux molécules la possédant et donc entraîner automatiquement leur sélection[10]. Ainsi l’ARN est capable de porter de l’information et de la transmettre aux générations suivantes de façon autonome ce qui le rend sensible à la sélection naturelle et lui permet donc d’évoluer de façon darwinienne. Certaines conditions du milieu auraient pu favoriser l’évolution des molécules, c’est notamment le cas de la glace. En effet ce milieu permet une compartimentation des molécules d’ARN et évite la dilution dans le milieu.

V. Conclusions et Perspectives :

L’étude de la faisabilité chimique des scénarios “gene-first” est plus avancée que celle des scénarios “metabolism-first”. Ceci peut s’expliquer par le fait qu’elle implique des entités et des processus chimiques précis. En effet, les scénarios “metabolism-first” sont plus diversifiés en termes d’entités et de processus impliqués. Cependant, le développement de modèles mathématiques pourrait permettre d’évaluer leurs plausibilités de façon plus générale.
Les processus évolutifs mis en oeuvre par les organismes actuels sont plus proches de ceux mis en oeuvre par les scénarios “gene-first” (hérédité d’une information digitale) que de ceux mis en oeuvre par les scénarios “metabolism-first” (hérédité d’une information analogique). Cependant les scénarios “metabolism-first” présentent des potentialités intéressantes.
La plupart des auteurs prétendent que pour déterminer la pertinence d’un scénario, des démonstrations expérimentales sont requises. Ceci est indéniable, mais pas suffisant pour résoudre la controverse.
Cette controverse paraît être au coeur de la biologie, car elle est liée à de grandes questions scientifiques non-résolues sur la nature de la Vie et de l’Evolution.

Université de Montpellier
Cette synthèse se base sur 11 références analysées.